Im Jahr 2045 ist die Welt ein hässlicher Ort: Richtig wohl fühlt sich Wade Watts nur in der OASIS, einem immersiven virtuellen Universum, wo die meisten Menschen den Großteil ihrer Zeit verbringen.
Als der exzentrische Schöpfer der OASIS stirbt, hinterlässt er eine Reihe vertrackter Rätsel, die auf seiner Leidenschaft für die Popkultur der 80er Jahre beruhen. Wer sie als Erster löst, erbt nicht nur sein gigantisches Vermögen, sondern auch die Kontrolle über die OASIS.
Dann findet Wade den ersten Hinweis. Plötzlich ist er umringt von Konkurrenten, die für den Sieg über Leichen gehen würden. Die Jagd hat begonnen, und Wade hat nur eine Chance: Will er überleben, muss er gewinnen.