Die Lehre von der Kirche gehört zu den Schwerpunkten der Theologie Ratzingers, und schon in den späten 1950er Jahren gilt er als der Experte, den man den systematischen Artikel „Kirche“ im LThK² zu schreiben beauftragt. Bahnbrechend nicht nur seine umfassende Studie zum Begriff „Christliche Brüderlichkeit“ (1960, Ratzinger spricht wie selbstverständlich schon von „Geschwisterlichkeit“), sondern auch seine gesamtbiblisch verwurzelte Sicht von Kirche als im Alten Bund gründendes Volk Gottes, das, eucharistisch, in den Leib Christi transformiert wird. Seine an den Kirchenvätern geschulte Lehre von der Kirche eröffnet ungeahnte Perspektiven für die Ökumene mit der Orthodoxie wie mit den aus der Reformation hervorgegangenen Gemeinschaften. Das Verhältnis der Kirche (als kleine Herde) zur großen Schar der Nichtchristen bestimmt Ratzinger als „Stellvertretung“: „Ihrer äußeren Zahl nach wird sie nie vollends ‚katholisch‘, das heißt allumfassend sein, sondern letztlich kleine Herde bleiben […]. Aber in ihrem Leiden und Lieben seht sie immerfort für ‚die Vielen‘, für alle. In ihrer Liebe und ihrem Leid überschreitet sie alle Grenzen, ist sie wahrhaft ‚katholisch‘“.