Als Gregor zusammen mit seiner kleinen Schwester durch einen Lüftungsschacht in das dunkle Unterland fällt, findet er sich in einer Gesellschaft wieder, in der Menschen neben riesigen sprechenden Kakerlaken, Ratten und Fledermäusen leben. Diese Welt steht am Rande eines Krieges, und Gregor erkennt bald, dass seine Ankunft kein Zufall ist. Eine Prophezeiung sagt voraus, dass er eine Schlüsselrolle in der ungewissen Zukunft des Unterlands spielen wird. Anfangs widerwillig, erkennt Gregor, dass dies die einzige Chance sein könnte, das Rätsel um das Verschwinden seines Vaters zu lösen.